Chùa được Thiền sư Minh Hoằng – Tử Dung dựng vào cuối thế kỉ XVII tại đồi Hoàng Long Sơn. Năm 1702, ngài Liễu Quán đã đến học tham thiền với Hoà thượng Tử Dung. Đến năm 1841, Vua Triệu Trị sắc chỉ đổi tên thành “Từ Đàm Tự”.
Sách Những ngôi chùa Huế( Hà Xuân Liêm, 2000) cho biết, từ một ngôi chùa cổ kính của Thiền phái Lâm Tế, ngày nay, chùa Từ Đàm được xây dựng làm chùa Hội quán Tỉnh hội Phật giáo. Từ những năm 1920, phong trào chấn hưng Phật giáo Việt Nam được phát triển ở cả ba miền. Tại Huế, An Nam Phật học hội thành lập vào năm 1932 do các vị cao tăng thạc đức lãnh đạo như các ngài Phước Huệ, Giác Tiên, Giác Nhiên, Tịnh Hạnh, Tịnh Khiết… Năm 1936, chu sơn môn đồng thuận giao chùa cho hội để làm nơi thờ phụng và làm trụ sở cho Hội. Năm 1938, Tỉnh hội phật giáo Thừa Thiên đã xây chùa Hội quán trên nền cũ chùa Từ Đàm, giảng đường, nhà tăng và một số căn nhà làm việc của Tỉnh hội.
Ngôi chùa có nhà tiền đường, mái ngói, ba gian rộng 7,4m, dài 18m. Gian trong cùng thờ tượng đức Phật Thích Ca thuyết pháp ngự trên toà sen. Tượng bằng đồng, cao khoảng 1,3m, do hai ông Nguyễn Khoa Toàn và Nguyễn Hữu Tuân thực hiện năm 1940. Hai bên tượng treo hai tràng phan, một bên đề danh hiệu 7 đức Phật ở Ta Bà, một bên đức Phật ở Tịnh Độ. Trên vòng cung trước bàn thờ treo tấm hoành sơn son thếp vàng giữa có ba chữ Hán “Ấn Tôn Tự”, phía trái có mấy chữ Thiên vận Quý Mùi(1703) sơ xuân cát đán. Đối diện bức hoành đề bốn chữ “Huệ nhật trung thiên”. Nóc chùa kiến trúc theo truyền thống, hai bên có hai con rồng lượn quay đầu lại để chầu một con rồng chính giữa đội một pháp luân. Mái chùa lợp ngói âm dương và mái nhà kiến trúc theo lối trùng thiềm.
Cổng tam quan chùa được xây dựng năm 1965, phía trong là cội Bồ Đề. Năm 1951, chùa là nơi họp 50 đại biểu Phật giáo toàn quốc thành lập Tổng hội Phật giáo Việt Nam và phê chuẩn việc Hoà thượng Tố Liên thay mặt Tổng hội Phật giáo Việt Nam ký tên gia nhập Hội Phật giáo thế giới.
Chùa Từ Đàm đã là biểu tượng thân thương của xứ Thần kinh; đã đi vào tiềm thức của bao thế hệ với lời ca khó quên“Ôi thân yêu bóng chùa Từ Đàm. Ôi nơi đây nắng chiều dịu dàng…” (Chùa Từ Đàm quê hương tôi- Văn Giảng)
Chùa hiện đặt Văn phòng Ban Trị sự Phật giáo tỉnh Thừa Thiên Huế.
Đan Duy (theo Nhớ Huế)